Citação: Wingfield BD, Wingfield MJ (2024) A transferência de genes entre espécies de fungos desencadeia surtos repetidos da doença da murcha do café. PLoS Biol 22(12): e3002901. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3002901
Publicado: 6 de dezembro de 2024
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Financiamento: A BDW detém uma cátedra de investigação financiada pelo Departamento de Ciência e Inovação da África do Sul. MJW não recebeu financiamento específico para este trabalho. Os financiadores não tiveram nenhum papel no desenho do estudo, na coleta e análise de dados, na decisão de publicação ou na preparação do manuscrito.
Interesses conflitantes: Os autores declararam que não existem interesses concorrentes.
O café é uma das bebidas mais populares do mundo, produzido a partir de frutos de diversas espécies do gênero árvore. Café. Entre as doenças que afetam o café, destaca-se a murcha-do-café (CWD), causada pelo fungo Fusarium xylarioides tem recebido surpreendentemente pouca atenção, pelo menos em comparação com a ferrugem e a doença dos frutos do café. Isto se deve em parte à confusão em torno da identificação do agente causal (1) e um conhecimento fragmentado de surtos anteriores. Até meados da década de 1900, a produção de café em África baseava-se predominantemente na Café excelsa e Café arábica. No entanto, o impacto devastador da CWD levou à substituição de C. excelsa por C. canéfora (também conhecido como C. robusta) em muitas regiões do continente (2).
Existem 2 tipos reconhecidos de cepas específicas do hospedeiro F. xilarioides; aquele que infecta C. arábica na Etiópia, e o outro causando doenças em C. robusta em Uganda, na República Democrática do Congo e no norte da Tanzânia. Um estudo recente publicado em Biologia PLOS por Peck e colegas (3), utilizou análise genômica comparativa de dados históricos F. xilarioides isolados para revelar a existência de pelo menos 4 tipos distintos de cepas do patógeno. Dois desses tipos de cepas designados “Arábica” e “Robusta” são específicos do hospedeiro, infectando C. arábica e C. canéforarespectivamente (Figura 1A). O gerenciamento de futuros surtos de CWD e a salvaguarda da produção de café em todo o mundo dependerão da compreensão dessas dinâmicas relacionadas à genética e à biologia do F. xilarioides.
Figura 1. O papel da transferência horizontal de genes e das naves estelares na doença da murcha do café.
(UM) Até meados da década de 1900, a produção de café em África baseava-se predominantemente na Café excelsa e Café arábica. No entanto, o impacto devastador da CWD causada pelo patógeno fúngico Fusarium xylarioideslevou à substituição de C. excelsa por C. canéfora (também conhecido como C. robusta) em muitas regiões. O estudo de Peck e colegas (3) em Biologia PLOS em isolados históricos do patógeno CWD mostraram que existem pelo menos 4 linhagens distintas deste patógeno, incluindo “Robusta” e “Arabica” que são específicas do hospedeiro e 2 outras denominadas “Coffea 1” e “Coffea 2”. Seu estudo sugere que as linhagens “Robusta” e “Arábica” surgiram através do HGT facilitado pelas chamadas “Naves Estelares” em 2 eventos independentes. Estas novas linhagens de agentes patogénicos ameaçam a futura produção de café em África e potencialmente a nível mundial. (B) Estrutura proposta da nave estelar. O gene Captain (vermelho), uma suposta tirosina recombinase (exemplos HhpA e KIRC) tem localização e orientação conservadas. Existe um native alvo de consenso (triângulo cinza) do TTAC onde a nave se integra ao genoma. Várias naves estelares foram identificadas e embora algumas compartilhem genes (carga compartilhada), há outras com números e tipos de genes altamente variáveis (carga variável).
https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3002901.g001
Ao contrário da maioria dos eucariotos multicelulares, os fungos carecem de órgãos especializados que protejam a sua linha germinativa. Isto significa que as células fúngicas estão continuamente expostas a ADN estranho de outros organismos que co-ocorrem no seu ambiente. Como cada célula dentro de um micélio fúngico tem potencial para sofrer divisão celular, quaisquer genes transferidos horizontalmente poderiam ser incorporados ao genoma, replicados e transmitidos às gerações futuras. Isto torna possível que os fungos adquiram materials genético estranho mais facilmente do que outros organismos multicelulares com linhas germinativas mais rigidamente protegidas. O novo estudo de Peck e colegas (3) destaca o papel potencial da transferência horizontal de genes (HGT) no surgimento repetido da CWD ao longo do último século. Acredita-se que esta troca genética tenha contribuído para a adaptação e persistência do patógeno, permitindo-lhe infectar diferentes espécies de Café e assim sustentar surtos em toda a África. O estudo de Peck e colegas (3) em Biologia PLOS acrescenta novos conhecimentos à nossa compreensão deste importante processo.
O HGT está bem documentado em procariontes (Micro organism e Archaea), com numerosos mecanismos subjacentes descritos (4). Esta troca de materials genético permite que as bactérias adquiram rapidamente novas características, promovendo a diversidade genética e a adaptação, contribuindo para o surgimento de estirpes resistentes aos medicamentos e melhorando a sua capacidade de prosperar em ambientes em mudança. Compreender como funcionam esses processos tem sido fundamentalmente importante no desenvolvimento de estratégias para combater a resistência aos antibióticos e a patogenicidade bacteriana. Em contraste, o HGT é muito menos compreendido em eucariotos, incluindo fungos.
A crescente disponibilidade de sequenciamento acessível do genoma completo está tornando rapidamente possível a compreensão do HGT em fungos. As tecnologias de sequenciação de leitura longa, que permitem montagens através de sequências repetitivas, tornam possível produzir montagens genómicas mais contíguas e até ao nível dos cromossomas, permitindo aos investigadores rastrear o movimento e as associações de elementos genéticos móveis. Isto é especialmente verdadeiro para os fungos devido aos seus genomas relativamente pequenos. Consequentemente, é viável comparar as sequências completas do genoma de centenas de espécies e, assim, revelar padrões de HGT e o papel dos elementos genéticos móveis na formação da diversidade genética.
Recentemente, pesquisadores relataram a inserção de segmentos de DNA invulgarmente grandes em genomas de fungos.5,6). Esses segmentos, denominados “naves estelares”, representam uma categoria recentemente descoberta de elementos móveis massivos, com comprimento médio de cerca de 110 kb. As naves estelares são caracterizadas por seus componentes conservados e pela presença de uma gama diversificada de genes acessórios (Figura 1B). De acordo com a sua nomenclatura inspirada na ficção científica, as naves estelares incluem um gene denominado “Capitão” que codifica uma tirosina recombinase. Esta enzima é essential para a mobilização de naves estelares, orientando a sua inserção em locais genómicos específicos com uma sequência de consenso do native alvo. Os genes restantes dentro das naves estelares são referidos como “carga”, refletindo o seu papel no transporte de materials genético adicional. As naves estelares são propostas como análogos eucarióticos de elementos integrativos e conjugativos bacterianos (7) e sugere-se que eles representem um mecanismo dedicado de transferência ativa de genes em eucariotos e que possam estar envolvidos no nascimento e/ou crescimento de cromossomos acessórios (5).
O estudo de Peck e colegas (3) em Biologia PLOS acrescenta-se a um número crescente de exemplos onde grandes fragmentos de HGT foram demonstrados em fungos. Os autores demonstram, utilizando genômica comparativa (e transcriptômica), que grandes regiões genômicas foram adquiridas por isolados do fungo da murcha do café Fusarium xylarioides (1) do fungo remotamente relacionado F. oxysporum. Os genes adquiridos são homólogos daqueles relatados a partir de um cromossomo de patogenicidade móvel em F. oxysporum (8,9) e provavelmente contribuíram para a especificidade do hospedeiro em F. xilarioides. Os autores levantam a hipótese de que o HGT na forma de uma nave estelar contribuiu para o surgimento repetido da doença da murcha do café em toda a África.
Ao examinar o HGT e as naves estelares recentemente descobertas, é importante reconhecer que espécies de fungos estreitamente relacionadas podem hibridizar, produzindo híbridos que contêm genes de ambas as espécies progenitoras. Ao longo de gerações sucessivas, muito poucos genes podem ser retidos da espécie monoparental. A diferenciação entre genes adquiridos por hibridização e aqueles adquiridos através do HGT, como através do movimento da nave estelar, é, portanto, um desafio. Além disso, ao longo do tempo evolutivo, alguns genes também podem ser perdidos em certas linhagens devido à classificação incompleta da linhagem, complicando a atribuição de grandes elementos genéticos apenas ao HGT. As naves estelares foram reconhecidas apenas recentemente, mas vários tipos distintos já foram identificados, incluindo Enterprise, Voyager, Argo, Phoenix e Defiant (5). Embora estas sejam novas descobertas excitantes, a nossa compreensão do papel das naves estelares nos genomas dos fungos permanece rudimentar, com muitas questões interessantes aguardando respostas.
O estudo de Peck e colegas (3) focado no patógeno da murcha do café, fornece evidências adicionais sobre o papel que as naves estelares poderiam desempenhar na evolução dos patógenos fúngicos. A sua investigação sugere que as naves estelares podem não só facilitar o movimento de grandes segmentos de ADN, mas também podem ser importantes no HGT entre espécies e no movimento de cromossomas acessórios. À medida que as investigações sobre este tópico aumentam em número, surgirão definições mais precisas e percepções mais claras sobre este novo mecanismo de partilha de genes. A investigação em curso irá certamente também revelar os impactos mais amplos das naves estelares e de outros grandes elementos genéticos móveis na diversidade genética e evolução dos fungos.
